Un tremblement de terre magique ébranle les côtes de la Jamaïque. Dans les ports, quelques enfants naissent doués d'un talent hors du commun: ce sont les "têtards", qui peuvent marcher sur l'eau. Quatorze ans plus tard, Jolly, une orpheline adoptée par le capitaine Bannon, l'un des plus fameux pirates des Caraïbes, croit être le seul têtard encore en vie. Mais leur navire subit une terrible attaque et fait naufrage: Jolly parvient de justesse à en réchapper. Echouée sur une île, est est recueillie par la famille de Munk, un jeune garçon avec qui elle se lie d'amitié. Elle découvre bientôt que lui aussi a le pouvoir de marcher sur l'eau. En outre, Munk sait conjurer des puissances magiques à l'aide des coquillages. Un sombre destin guette pourtant les deux adolescents: au coeur de l'Atlantique gronde un puissant maelström. Une puissance maléfique venue d'un autre monde envoie des monstres ravager les îles et prend en chasse les funambules des mers. S'alliant à de biens étranges compagnons, dont un marchand d'esprits et un géant à tête de chien, Jolly et Munk vont vivre une fantastique aventure qui mettra leur amitié à rude épreuve...

L'étau se resserre autour d'Aelenium, menacée par un maelstöm magique, les armées des tribus des profondeurs et la flotte du roi des cannibales. Les funambules des mers plongent aux racines du maelström pour tenter de le détourner, tandis que Jolly et Munk s'enfoncent dans un monde sous-marin jusqu'aux ruines d'une cité engloutie, où ils font la connaissance d'Aïna.

Après leur naufrage sur un îlot, Jolly et son ami Griffin sont recueillis par un curieux personnage qui bâtit un pont menant droit dans la mer des ténèbres. A nouveau menacés par le maelström, ils sont secourus par leurs compagnons et peuvent rallier la ville flottante d'Aelenium où Munk a déjà trouvé refuge. Les derniers espoirs reposent désormais entre les mains des deux funambules des mers.